In 1817 werd op die plek de St. Jan, een sterk bouwvallig geworden kerk, afgebroken. De Nederduitsch Hervormde Gemeente kreeg toestemming om een kerk te bouwen om de Sint-Eusebiuskerk te ontlasten. De Koepelkerk werd dan ook in het begin ‘Nieuwe Kerk’ genoemd. Anthony Aytinck van Falkenstein ontwierp de kerk naar het voorbeeld van de Amsterdamse Koepelkerk. In 1837 werd begonnen met de bouw en eind 1838 werd deze voltooid. De kosten van de bouw bedroeg 52.000 gulden en is uitgevoerd door de heren Knoops, Coers en Holland.[1]
De achthoekige kerk werd onder meer gebruikt door de ‘Gele Rijders’, soldaten van de rijdende artillerie uit de Willemskazerne. In 1842 wordt er door de orgelbouwers Naber & Quellhorst een pijporgel geplaatst, die nadien verschillende malen gerestaureerd is. Bijvoorbeeld nadat tijdens de Slag om Arnhem in 1944 de Koepelkerk een voltreffer had opgelopen, recht boven het orgel. Toen is ook de bovenste galerij gesloopt. In 1961 verkocht de Nederlandse Hervormde Kerk het gebouw aan de Gereformeerde Kerk (vrijgemaakt). De Koepelkerk is in 1976 grondig gerenoveerd en gerestaureerd. Het fundament werd 1,5 meter uitgegraven en de vloer van de kerkzaal werd 1,5 meter verhoogd. Zo ontstond onder de kerkzaal een groot souterrain dat als ontmoetingsruimte wordt gebruikt. Ook werd de oorspronkelijke tweede galerij weer aangebracht en kwamen er in de buitenring beneden kleinere vertrekken die als vergaderruimtes worden gebruikt. In 2012/2013 is de Koepelkerk opnieuw gerestaureerd.
